Zehn Jahre nach ihrem Sieg über den mächtigen Mutanten Apocalypse sind die X-Men keine Außenseiter mehr, sondern Helden. Doch der Ruhm und die Anerkennung steigen Charles Xavier (James McAvoy) langsam zu Kopf, weswegen er seine Schützlinge auf immer gefährlichere Missionen schickt. Als Mystique (Jennifer Lawrence),  Cyclops (Tye Sheridan), Jean Grey (Sophie Turner), Beast (Nicholas Hoult), Storm (Alexandra Shipp), Nightcrawler (Kodi Smit-McPhee) und Quicksilver (Evan Peters) im Weltall eine Gruppe von verunglückten Astronauten retten sollen, wird das Raumschiff von einer Sonneneruption erfasst. Der mächtigen Telepathin Jean gelingt es zwar, die tödliche Strahlung zu absorbieren, doch der Energieschub sorgt dafür, dass in ihr eine mysteriöse Macht erwacht, die ihr enorme Kräfte gibt, jedoch auch schwer zu beherrschen ist. Und noch dazu rufen Jeans neue Kräfte bald eine außerirdische Gestaltwandlerin (Jessica Chastain) auf den Plan…