Als die Mannschaft der Enterprise (unter anderem Zachary Quinto, Simon Pegg, Karl Urban, Zoe Saldana und Anton Yelchin) nach Hause gerufen wird, finden sie eine schier unaufhaltsame Kraft des Terrors vor, die aus den eigenen Reihen ihrer Organisation kommt und die Sternenflotte zerstört hat und damit alles wofür diese steht, so dass die Welt nun in einen Krisenzustand verfallen ist. Captain Kirk (Chris Pine) hat noch eine offene Rechnung zu begleichen und führt eine Fahndung im Kriegsgebiet an, um eine Ein-Mann-Massenvernichtungswaffe gefangen zu nehmen. Die Helden werden in ein episches Schachspiel um Leben und Tod getrieben, bei dem ihre Liebe herausgefordert, Freundschaften auseinander gerissen und Opfer für die einzige Familie, die Kirk noch bleibt, gebracht werden müssen: seine Crew.