Prinzessin Twilight Sparkle steckt mitten in den Vorbereitungen für das große Freundschaftsfestival, als ein Raumschiff des mächtigen Storm King und seiner Kommandantin Tempest Shadow den Himmel über Ponyville verdunkelt. Sie wollen mit ihren Truppen Equestria erobern und vor allem ihre magischen Fähigkeiten rauben. Twilight und ihren Freunden gelingt die Flucht. Im Unterwasserkönigreich Seaquestria hoffen sie Verbündete für den Kampf gegen Storm King zu finden.