Fast 40 Jahre lang war J. Edgar Hoover (Leonardo DiCaprio) FBI-Chef. Er überlebte acht Präsidenten und drei Kriege und war mit fragwürdigen Methoden für die Sicherheit „seines“ Landes besorgt. Erzählt aus Sicht des Protagonisten begleitet der Film Hoover von seiner Jugend, über seinen Aufstieg in der Regierung bis zu seinem Tod 1972. Im Zentrum stehen seine Abhängigkeit von der dominanten und homophoben Mutter (Judy Dench) und die Beziehungen zu seinem Stellvertreter Clyde Tolson (Armie Hammer) und der Sektretärin Helen Gandy (Naomi Watts).